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May 19, 2023

Flux de gènes à longue distance au-delà des prédictions du transport océanographique chez une espèce fondatrice marine tropicale

Rapports scientifiques volume 13,

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 9112 (2023) Citer cet article

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Le transport d'organismes passivement dispersés à travers les marges tropicales reste mal compris. Les hypothèses sur le potentiel de transport océanographique manquent de vérification avec des données empiriques à grande échelle. Pour combler cette lacune, nous avons utilisé l'espèce d'herbier, Halodule wrightii, qui est unique dans l'ensemble de l'Atlantique tropical. Nous avons testé l'hypothèse selon laquelle la différenciation génétique estimée à travers son aire de répartition biogéographique à grande échelle peut être prédite par le transport océanographique simulé. L'hypothèse alternative postule que la dispersion est indépendante des courants océaniques, comme le transport par les brouteurs. Nous avons comparé des estimations génétiques empiriques et des prédictions modélisées de la dispersion le long de la distribution de H. wrightii. Nous avons génotypé huit locus microsatellites sur 19 populations réparties en Afrique atlantique, golfe du Mexique, Caraïbes, Brésil et développé un modèle biophysique avec des courants océaniques à haute résolution. Les données génétiques ont révélé un faible flux de gènes et une différenciation plus élevée entre (1) le golfe du Mexique et deux autres régions : (2) Caraïbes-Brésil et (3) Afrique atlantique. Ces deux-là étaient plus similaires génétiquement malgré la séparation par un océan. Le modèle biophysique indiquait une probabilité faible ou nulle de dispersion passive parmi les populations et ne correspondait pas aux données génétiques empiriques. Les résultats soutiennent l'hypothèse alternative d'un rôle pour les vecteurs de dispersion actifs comme les brouteurs.

On suppose souvent que la dispersion à longue distance d'organismes marins avec des propagules transportées passivement est médiée par les courants océaniques, une hypothèse qui manque de beaucoup de tests empiriques malgré ses implications écologiques et évolutives majeures1,2. Les défis liés au suivi empirique du mouvement et des résultats des unités de dispersion passives ont réduit nos connaissances sur la connectivité des populations dans la plupart de la biodiversité marine3. En effet, la plupart des espèces marines, en particulier les espèces formant des habitats (macroalgues, coraux ou herbiers), migrent via des propagules dispersées passivement4,5. Ainsi, on s'attend à ce que ces espèces forment des métapopulations qui sont reliées passivement par le transport de ces stades de dispersion6, mais les processus qui interviennent dans ce transport sont mal compris. Beaucoup de ces espèces marines, y compris les herbiers marins, ont de larges aires de répartition géographique, ce qui contraste avec leur capacité de dispersion prévue ou leur capacité à maintenir une dispersion régulière sur de longues distances dans toute leur aire de répartition7,8. Les caractéristiques biologiques de la phase de dispersion, son interaction avec une gamme de facteurs abiotiques, historiques et biotiques, déterminent les limites de l'aire de répartition des espèces et le flux génétique parmi les populations9, ce qui a un impact significatif sur la distribution et la persistance d'une espèce10.

Des études à grande échelle axées sur la connectivité des populations d'herbiers marins ont été développées11,12,13 mais aucune n'a abordé la dispersion interocéanique sur de longues distances dans la région tropicale de l'Atlantique14. Le long de cette vaste région géographique, les populations d'herbes marines pourraient être isolées par des barrières biogéographiques telles que de vastes distances océaniques (par exemple, les milliers de kilomètres qui séparent l'Atlantique Est et Ouest), le manque d'habitat approprié (par exemple, le déversement d'eau douce près des fleuves Amazone ou Congo) , ou les principaux courants océanographiques (par exemple le courant des Caraïbes et le courant sud-équatorial15,16). Les principales hypothèses prédisent que les courants océanographiques déterminent la plupart des connectivités des stades passivement dispersés, fonctionnant à la fois comme des barrières et des promoteurs du flux de gènes. La région tropicale de l'Atlantique, riche en diversité d'herbiers marins14, ne dispose que d'évaluations à l'échelle locale axées sur la diversité génétique, la dispersion et la connectivité des herbiers marins16,17,18. Quatre genres d'herbiers marins sont connus pour dominer l'Atlantique tropical - Thalassia, Syringodium, Halophila et Halodule - qui se présentent soit comme une seule espèce, soit en mélange19. Cependant, seul Halodule wrightii est distribué sur les côtes tropicales est et ouest de l'Atlantique, servant de modèle optimal pour les études de connectivité à l'échelle de l'aire de répartition à travers les échelles spatiales panatlantiques.

Les herbiers forment l'un des groupes écologiques les plus productifs et les plus importants avec les mangroves et les coraux. Ce sont des angiospermes marins en fleurs qui peuvent former des prairies denses dans les eaux côtières peu profondes du monde entier20,21. Les herbiers marins jouent un rôle important dans la structuration des communautés et ont reçu beaucoup d'attention en raison de leur grande importance écologique et sociale22. Cependant, ils subissent une pression croissante des activités anthropiques et du changement climatique23,24. En conséquence, les habitats d'herbiers marins déclinent à l'échelle mondiale23, se perdent ou se fragmentent, et de nouvelles extinctions sont prévues dans les scénarios de changement climatique futurs25.

Les herbiers marins peuvent se reproduire sexuellement par production de graines et asexuée par développement clonal végétatif26 et chaque mode de reproduction produit différents types de propagules avec diverses capacités de dispersion4,9. Plusieurs circonstances peuvent déterminer les voies de dispersion des propagules des herbiers marins au fil du temps. Des facteurs abiotiques tels que le vent, les vagues, les marées ou les courants peuvent entraîner le transport facile de fragments d'herbes marines détachés de l'emplacement de la source27. En revanche, les oiseaux de mer, les poissons, les tortues de mer et les dugongs sont des exemples de vecteurs biotiques qui peuvent réguler la migration des herbiers marins et le flux génétique en transportant des propagules clonales ou en dispersant des graines après avoir traversé leur système digestif28,29, augmentant les chances, voire stimulant, leur succès de germination30. De plus, les caractéristiques des propagules telles que la flottabilité des graines peuvent influencer les scénarios de dispersion4. Ces interactions biophysiques (entre les caractéristiques des propagules et les mécanismes de transport) devraient façonner l'étendue de la connectivité entre les herbiers marins sur de grandes échelles géographiques et déterminer la longévité de la population4,8.

Pour combler ce manque de connaissances, cette étude vise à comparer les prédictions et les données empiriques sur la connectivité à grande échelle pour les espèces d'herbes marines Halodule wrightii, les espèces tropicales avec l'aire de répartition géographique la plus étendue à travers l'océan Atlantique tropical oriental et occidental31. Comme pour tous dans la plupart des autres espèces d'herbiers marins, H. wrightii se reproduit de manière asexuée et sexuée, et l'étendue de chaque mode de reproduction influence la dispersion, la diversité génétique et la biogéographie. Malgré sa large distribution, l'espèce produit des graines dont la flottabilité est neutre à négative, avec un manque apparent de moyens de dispersion à longue distance32. Les graines de H. wrightii sont capables de former des banques de graines persistantes qui peuvent rester dormantes jusqu'à 4 ans33. Par conséquent, les graines jouent un rôle important dans la persistance de l'espèce. H. wrightii peut également coloniser de nouvelles zones par croissance clonale asexuée de fragments détachés qui peuvent survivre dans la colonne d'eau jusqu'à 1 mois34. Des études antérieures ont exploré la structure génétique et la connectivité de H. wrightii8,18,35 mais se sont concentrées uniquement sur des zones spécifiques de sa distribution. À ce jour, il n'existe pas d'étude exhaustive qui englobe cet herbier tropical amphi-atlantique, contrairement à d'autres espèces d'herbiers situées d'un seul côté de cet océan, comme Cymodocea nodosa36.

Ici, nous visons à tester l'hypothèse des courants océaniques comme principaux vecteurs de dispersion de H. wrightii dans l'océan Atlantique en comparant les prédicteurs océanographiques avec l'information génétique. Il s'agit de la première étude qui considère l'aire de répartition de H. wrightii. L'objectif principal de la présente étude était de découvrir la structure génétique de la population et la connectivité de cette espèce d'herbier formant un habitat dans la région tropicale de l'Atlantique. Cette espèce est un modèle idéal pour les études de connectivité à l'échelle de l'aire de répartition en raison de sa vaste répartition géographique. Ici, nous demandons si : (1) il existe une structure génétique parmi les populations de H. wrightii dans des régions biogéographiques éloignées le long de l'Atlantique tropical ; (2) les niveaux de diversité génétique et génotypique sont similaires entre les populations ; (3) les principaux courants océaniques expliquent la structure génétique actuelle ; ou (4) si ce dernier pouvait être expliqué par le transport biotique. Ces questions et hypothèses ont été abordées en utilisant des marqueurs microsatellites et une modélisation biophysique basée sur le transport océanographique pour modéliser la connectivité le long de la vaste aire de répartition de H. wrightii.

Aucune preuve d'allèles nuls ni de déséquilibre de liaison n'a été trouvée. Pour l'ensemble de données H. wrightii ramet, nous avons obtenu un total de 475 unités d'échantillonnage (ramets) génotypées avec succès pour huit locus microsatellites dans 19 populations. Pour l'ensemble de données au niveau de la genette, après la suppression des copies répétées de chaque genette, 176 génotypes individuels restaient à analyser. Mesures de la diversité génétique telles que la richesse allélique (c'est-à-dire le nombre moyen d'allèles par locus au sein d'une population) et la diversité génétique, ou l'hétérozygotie attendue (c'est-à-dire la probabilité que deux allèles sélectionnés au hasard à un locus particulier soient différents dans une population) étaient généralement faibles pour les ensembles de données au niveau des ramets et des genettes dans toutes les populations (Fig. 1D; Tableaux S1 et S2), à l'exception des deux populations du golfe du Mexique. De même, les allèles privés variaient de valeurs élevées dans la même région à presque aucune diversité privée dans plusieurs sites de la région des Caraïbes mais aussi en Afrique de l'Ouest (voir Fig. 1D; Tableaux S1, S2). Tous les paramètres de diversité génétique, analysés pour le premier niveau hiérarchique de structure génétique (k = 3), ont révélé des estimations élevées plus élevées dans le golfe du Mexique que dans les autres groupes (tableau S4).

( a, b ) Affectation d'individus à des groupes génétiques qui minimisent les déséquilibres de Hardy-Weinberg et de liaison, estimés par STRUCTURE; les couleurs représentent la subdivision génétique basée sur K = 3 et K = 7 niveaux de subdivisions ; Les noms et les coordonnées des sites sont répertoriés dans les tableaux S1 et S4 ; ( c ) Sites d'échantillonnage d' Halodule wriightii avec des couleurs représentant la principale différenciation génétique la plus élevée déduite avec STRUCTURE (K = 3 groupes); (d) Taille de l'échantillon (N); nombre de génotypes uniques (G); richesse génotypique, richesse allélique standardisée et nombre standardisé d'allèles privés pour la plus petite taille d'échantillon commun. La figure a été générée avec R (version 4.2.2) et Inkscape 1.2.1 (https://inkscape.org/).

La plupart des estimations des coefficients de consanguinité (FIS) étaient significativement négatives pour les deux ensembles de données (tableaux S1 à S3), montrant que les hétérozygotes étaient plus répandus que prévu sous l'équilibre de Hardy-Weinberg. Le scénario inverse a été observé pour le golfe du Mexique, où le déficit hétérozygote était répandu (tableaux S1 et S2). De plus, les valeurs FIS à travers les différents emplacements dans les deux ensembles de données présentent une large gamme de dispersion des valeurs négatives (Fig. S2). La richesse génotypique (R) était très variable parmi les populations des deux côtés de l'Atlantique, allant des deux extrêmes (tableaux S1 et S2), de la contribution proche à la contribution maximale de la propagation sexuée (dans l'Atlantique Est, 88 % des pousses échantillonnées étaient des genettes distinctes dans Santana et Gabon, et à l'ouest 93% étaient distincts dans le golfe du Mexique) à la prédominance d'un seul clone (seulement 8% étaient des genettes distinctes en Angola à l'est et à Curaçao à l'ouest).

La différenciation par paires (FST) entre les groupes a montré une différenciation plus élevée entre l'Afrique de l'Ouest par rapport aux autres groupes, mais la différenciation était plus faible parmi les populations d'Afrique de l'Ouest (Fig. S3).

L'analyse factorielle des correspondances (ACF) a révélé une première différenciation génétique majeure entre le golfe du Mexique et les sites restants, et ces derniers se sont également divisés en est et ouest, résultant en trois groupes génétiques : golfe du Mexique, Atlantique est (Afrique de l'Ouest), Atlantique ouest restant (Brésil et Caraïbes) (Fig. 2). L'analyse STRUCTURE, ainsi que DAPC et PCA, ont indiqué les trois mêmes groupes génétiques et, à une différenciation à plus grande échelle, ceux-ci ont été subdivisés en sept groupes (Fig. 1A et Fig. S4). Celles-ci ont révélé une différenciation entre les populations du sud et du nord en Afrique, mélangées à Sao Tomé-et-Principe, et une différenciation en quatre groupes dans la région Caraïbes-Brésil, mélangées à Curaçao (Fig. 1B, C). De plus, le graphique STRUCTURE pour K = 7 a révélé plus de similitudes entre l'une des populations de Curaçao (CW.SM) et celles du sud du Brésil (Fig. 1).

Différenciation génétique des populations d'Halodule wrightii illustrée par l'analyse factorielle des correspondances (ACF). Les distances dans le graphique sont proportionnelles à la divergence génétique, illustrant que la divergence entre le golfe du Mexique et les autres populations est beaucoup plus élevée que celle entre toutes les autres populations.

Les données compilées à partir de la littérature (tableau S5, matériel supplémentaire) et des bases de données sur la biodiversité ont donné 1815 emplacements connus pour l'espèce. Il en est résulté 183 sites sources/puits distincts regroupés à 1 km, qui ont été inclus dans la modélisation biophysique. Les simulations de particules ont produit 668 499 particules sur une période de 10 ans. Celles-ci ont révélé une forte baisse de la connectivité potentielle avec la distance (Fig. S1), avec de fortes probabilités de rétention de propagules près des emplacements sources (Fig. S1). La plupart des événements de connectivité devaient se produire uniquement à des échelles régionales (distance moyenne des événements de connectivité : 330,42 ± 450,11 km ; maximum : 3 766,80 km), avec de faibles probabilités de connectivité (probabilité moyenne de connectivité : 0,10 ± 0,19) en raison du peu de paires. événements de connectivité de site sage (nombre moyen d'événements : 36,67 ± 70,65) (voir Informations supplémentaires). Les modèles ont prédit un transport océanique à grande échelle de Fernando Noronha (au large du Brésil) à la Barbade dans la mer des Caraïbes (Fig. 3). Les régions géographiquement éloignées n'avaient aucune probabilité de connectivité médiée par les courants océaniques (c. H. wrightii à travers ces échelles spatiales et temporelles.

Connectivité potentielle entre les populations d'Halodule wrightii signalée dans la littérature et les bases de données (voir tableau S5), estimée à partir de simulations de transport par les données des courants océaniques. La figure a été générée à l'aide de R (version 4.2.2).

La structure génétique de l'herbier H. wrightii sur son aire de répartition a révélé trois principaux groupes génétiques séparés géographiquement à différentes échelles spatiales (d'une échelle large à une échelle régionale), qui ne correspondaient pas complètement aux prédictions du transport océanographique des propagules (graines ou pousses) par les courants. Ces résultats ont montré que bien que la circulation océanique soit un facteur important dans la structure de la population marine1, la dispersion sur de longues distances est probablement un événement très rare. Les résultats appuient l'hypothèse selon laquelle des événements rares de transport biotique occasionnel pourraient avoir été responsables de la connectivité entre les populations de H. wrightii qui appartiennent à des groupes génétiques distincts.

La différenciation génétique significative entre l'Atlantique Ouest, le golfe du Mexique et l'Afrique de l'Ouest indique des restrictions au flux de gènes entre ces trois principales lignées génétiques de H. wrightii. Cela a également été étayé par la modélisation biophysique qui a révélé une probabilité nulle ou très faible de connectivité médiée par les courants océaniques entre des régions géographiques éloignées (par exemple, entre les côtes atlantiques est et ouest) et a suggéré que la plupart des flux génétiques médiés par les courants se produisent à un échelle régionale (jusqu'à ~ 1230 km, Fig. S1). Une telle relation biaisée entre la connectivité océanographique et la distance a déjà été signalée à partir de prédictions de modèles biophysiques, quel que soit le potentiel de dispersion des espèces concernées. Des études supplémentaires utilisant la modélisation biophysique pour aborder le rôle de la connectivité océanographique dans la distribution, par exemple, des forêts de mangroves (dispersion élevée) et des macroalgues (dispersion réduite) ont également montré une probabilité nulle ou très faible de connectivité entre les grandes masses d'eau37,38,39. Outre la probabilité nulle de transport par les courants, la distance et la discontinuité de l'habitat sont susceptibles de provoquer un isolement entre les côtes est et ouest de l'Atlantique, ainsi que d'autres processus physiques, tels que les vagues et le forçage direct par les vents, qui ne sont pas pris en compte dans le modèle HYCOM. . Les prédictions des schémas de connectivité à longue distance par les courants océaniques bénéficient de la connaissance des principaux traits du cycle biologique tels que les durées de viabilité des graines ou des pousses et le succès de l'établissement4. Certains de ces détails sont inconnus pour H. wrightii, bien qu'il existe des informations sur ces traits de vie pour d'autres espèces d'herbiers40,41, dont peu facilitent le rafting océanique, comme les graines ou les fruits à flottabilité positive27,42. Cependant, H. wrightii a un faible potentiel de dispersion des graines car ses graines se développent près du sédiment à la base des pousses et ont une flottabilité négative. Les fragments détachés peuvent donc être plus susceptibles de flotter avec les courants océaniques et ils peuvent survivre en flottant dans la colonne d'eau jusqu'à 4 semaines34, bien que le succès de l'établissement ultérieur n'ait pas été déterminé. Pourtant, la capacité des graines à rester en dormance pendant au moins 46 mois33 soutient la possibilité qu'elles puissent rester viables pendant une dispersion occasionnelle à longue distance, par des vecteurs abiotiques ou biotiques.

Le transport abiotique par les courants océaniques peut ne pas nécessiter la capacité de flotter si les graines s'emmêlent sur d'autres radeaux flottants, tels que ceux formés par Sargassum, qui peuvent traverser l'océan Atlantique en moins de 2 semaines43, un délai plus court que la viabilité de H. wrightii graines et pousses détachées. Des sargasses en rafting ont été enregistrées pour remonter le courant du nord du Brésil vers les Caraïbes et vers l'est vers l'Afrique de l'Ouest44,45 et des fragments d'herbes marines ont été trouvés parmi des radeaux de sargasses46,47. De plus, les espèces migratrices telles que les tortues marines46 et les oiseaux marins48 utilisent des tapis de sargasses et peuvent faciliter leur dispersion. Alternatives ou complémentaires aux courants océaniques, les propagules d'herbes marines peuvent également être transportées vers un habitat approprié par les brouteurs qui utilisent ces tapis comme sites d'alimentation.

Malgré son faible potentiel de dispersion abiotique, H. wrightii a une large distribution avec une différenciation génétique variable, et parmi tous les herbiers tropicaux de l'Atlantique ouest, c'est la seule espèce qui a colonisé le côté est de cet océan, ce qui suggère des capacités de dispersion à longue distance. . Ce paradoxe apparent soutient l'hypothèse d'un rôle important du transport biotique de ses graines par les brouteurs, comme proposé dans d'autres études8. Les mégaherbivores, y compris les dugongs, les tortues vertes, certains oiseaux et poissons, utilisent les herbiers comme l'une de leurs sources de nourriture et favorisent la dispersion des graines d'herbiers49. Une endozoochorie réussie des herbiers marins (c'est-à-dire la dispersion des graines par les animaux après leur passage dans leurs intestins) a été signalée pour les poissons, les tortues de mer et les oiseaux7,28,50,51. Les distances de dispersion de ces animaux connus pour se nourrir parmi les herbiers marins permettraient une dispersion à longue distance (par exemple, 277 à 652 km chez les tortues vertes ou 173 à 234 km chez le dugong29). Les temps de digestion signalés pour ces herbivores, 6 à 7 jours pour les dugongs29,52 et 1 à 2 semaines pour les tortues vertes53, sont compatibles avec une échelle modérée de transport à longue distance. Le suivi par satellite des tortues vertes en Afrique atlantique montre des déplacements de 40 à > 1000 km entre les sites de H. wrightii54 et les données génétiques indiquent une migration transatlantique des tortues vertes55. Pourtant, la dispersion biotique directe transatlantique semble peu probable ou du moins peu courante dans les échelles de temps de digestion moyennes des brouteurs. Les routes migratoires des tortues vertes qui se nourrissent de H. wrightii56 comprennent plusieurs îles du centre de l'Atlantique qui sont des aires de nidification55 et pourraient servir de tremplins occasionnels, bien que la présence d'herbiers marins soit principalement inconnue dans ces îles57. Il est pertinent qu'une tortue verte retrouvée morte au Sénégal ait niché sur l'île de Trindade 5 mois auparavant58. Toutes ces informations et nos données indiquent que la dispersion transocéanique doit être un événement très rare, car les distances peuvent être trop grandes pour permettre un flux continu de gènes, même par des vecteurs biotiques, et il existe une hypothèse lointaine selon laquelle des îles de pierre de gué pourraient faciliter la dispersion occasionnelle d'espèces viables. graines. Cependant, même si la dispersion des propagules est réussie, la survie après la fixation peut être faible, dépendante de la fin de la dispersion dans un environnement favorable34.

Sur la côte ouest de l'Atlantique, le modèle biophysique a révélé une forte probabilité de connectivité océanographique entre les populations, mais la différenciation génétique en groupes distincts a montré que le flux de gènes est limité entre eux. Les données génétiques ont révélé un isolement entre le golfe du Mexique, les Caraïbes et le Brésil malgré la forte probabilité de transport par les courants océanographiques, en particulier entre les Caraïbes et le golfe du Mexique. Cependant, aucune barrière apparente de flux de gènes n'existe entre les Caraïbes et le golfe du Mexique, contrairement à la structure génétique montrée dans nos découvertes et dans les études précédentes sur les herbiers utilisant des microsatellites16,42. Ceci suggère que cette différenciation génétique pourrait être due à des événements de recolonisation qui se sont produits dans les Caraïbes et le golfe du Mexique après le dernier maximum glaciaire59.

La faible probabilité de connectivité entre les Caraïbes et le Brésil coïncide avec une barrière biogéographique créée par le débit des deltas des fleuves Amazone et Orénoque, entre autres60. Cette barrière, qui s'étend sur environ 2300 km, sépare la côte brésilienne de la région des Caraïbes et affecte la structure génétique et la dispersion de différents organismes animaux marins comme les espèces de poissons ou de coraux61,62. Pourtant, cette barrière ne correspond pas à nos données génétiques, ce qui suggère un flux de gènes entre ces régions. Ainsi, il est plausible d'émettre l'hypothèse que la dispersion biotique pourrait également jouer un rôle dans l'augmentation du potentiel de dispersion de H. wrightii entre ces régions. Les tortues marines et les dugongs sont connus pour se nourrir des prairies à H. wrightii dans ces régions63, et pour certaines espèces, ces zones font partie de leurs voies migratoires64. De plus, nos données suggèrent également un niveau de similarité plus étroit entre la population de ces deux régions (k = 7 structure plot ; Fig. 1). Cependant, ce résultat doit être interprété avec prudence car il pourrait être attribué à l'homoplasie (c'est-à-dire des individus d'ascendances différentes qui mutent à un locus vers le même allèle). On s'attend à ce que l'homoplasie due à la mutation se produise pour les marqueurs microsatellites en raison de leur taille d'allèle et de leurs taux de mutation élevés. Par conséquent, il est important de considérer le potentiel d'homoplasie lors de l'utilisation de microsatellites pour déduire des relations entre des individus ou des populations.

Malgré le potentiel de dispersion océanique restreint de H. wrightii, la différenciation génétique des populations n'était pas significative dans la plupart des populations d'Afrique de l'Ouest, ce qui indique une connectivité inter-populations importante. La structure génétique de H. wrightii en Afrique et en général, les preuves génétiques indiquant une migration longue distance là où elle n'est pas prévue, et une différenciation élevée à certains endroits sur de courtes distances, soutiennent l'hypothèse d'un transport par les animaux8.

La diversité génétique contient les empreintes de la stabilité de la population, de l'accouplement et de l'écologie de la dispersion, et est donc utilisée ici comme indicateur de l'écologie historique des populations. La plus grande diversité génétique de H. wrightii dans le golfe du Mexique corrobore les rapports précédents18,35 suggérant que le golfe du Mexique devrait être un hotspot génétique pour la conservation des herbiers marins. Cela suggère une stabilité à long terme sans goulots d'étranglement majeurs.

De plus, la diversité génétique a diminué dans les populations en bordure de l'aire de répartition dans l'Atlantique est et ouest (Angola et sud du Brésil, respectivement), comme indiqué pour d'autres espèces d'herbiers, de mangroves et de coraux. Une faible diversité aux limites de l'aire de répartition est courante11,65 et pourrait être influencée par un habitat moins adapté augmentant la dépendance à la propagation clonale, des goulots d'étranglement de la population ou un événement fondateur relativement récent lors de la colonisation de ces régions à partir d'une population plus importante plus centrale, entraînant une perte de variation génétique.

Par rapport à d'autres espèces d'herbiers tropicaux, la diversité génétique générale des microsatellites de H. wrightii était inférieure à celle d'Enhalus acoroides66, Thalassia testudinum16 et Zostera japonica67, mais équivalente à Halophila beccarii68, Cymodocea serrulata11, Syringodium filiforme17 et Zostera marina69. Parmi les populations de H. wrightii, des coefficients de consanguinité négatifs (FIS) ont été obtenus, ce qui est courant chez les espèces d'herbiers16,18,70 et soutient l'hypothèse d'une sélection favorisant les individus hétérozygotes.

Bien que H. wrightii ait pu atteindre une distribution aussi vaste, son succès de dispersion ne peut à lui seul assurer l'établissement, car il est également influencé par la survie, la viabilité et la capacité de croissance des plantes issues de graines et de fragments. L'équilibre entre reproduction sexuée et croissance clonale peut être représenté par la richesse génotypique. Malgré la petite taille des échantillons dans certaines populations, nos résultats ont révélé que la richesse génotypique de H. wrightii est très variable selon les emplacements. Des valeurs de richesse génotypique plus élevées ont été trouvées dans les populations situées au centre de la distribution. Une plus grande diversité génotypique (c'est-à-dire une population avec un plus grand nombre de génotypes ou de clones distincts) peut améliorer la productivité et le rétablissement de la communauté71,72. La diversité génotypique des herbiers marins peut aller de presque monoclonale36 à très élevée73.

La richesse génotypique réduite peut être un scénario courant pour les populations côtières trouvées à la limite de l'aire de répartition de l'espèce36,74. En effet, la propagation clonale était le mode de reproduction dominant dans les populations marginales du sud de l'est et de l'ouest de l'Atlantique, montrant une reproduction sexuelle réduite en bordure de l'aire de répartition par rapport aux populations au centre de l'aire de répartition de l'espèce (parthénogenèse géographique)75,76. Un tel modèle pourrait être attribué à la taille limitée des populations, à l'isolement géographique, aux oscillations climatiques et à la mauvaise dispersion des graines provenant d'autres populations sources. Cependant, la population marginale nord d'Afrique de l'Ouest (Banc d'Arguin, Mauritanie), a révélé une richesse génotypique beaucoup plus élevée par rapport aux autres populations marginales. Cela peut être dû à la pertinence de l'habitat du Banc d'Arguin pour les espèces d'herbiers, par opposition à ce qui serait prévu pour une aire de répartition marginale. Le Banc d'Arguin est immense, protégé, peu profond et riche en nutriments, avec des apports de poussière du désert de l'est et des remontées côtières du nord-ouest77. De plus, cette espèce d'herbier tropical devrait s'y développer avec le changement climatique78.

Nos résultats ont montré que H. wrightii repose principalement sur la propagation clonale dans toute la région des Caraïbes. Les herbiers se reproduisent de manière sexuée et asexuée, et leurs proportions relatives peuvent dépendre de plusieurs facteurs, dont le niveau de perturbation79. Plus précisément, les événements qui détruisent les herbiers marins créent des opportunités de colonisation et de croissance rapides par de nouvelles pousses ou des fragments clonaux, plus rapidement que par la production de graines80,81. Des rapports font état d'un établissement rapide de H. wrightii après un ouragan (par exemple l'ouragan Wilma en 200582). Ainsi, nous émettons l'hypothèse que la faible richesse génotypique trouvée parmi les populations caribéennes de H. wrightii pourrait être due à des perturbations passées suivies d'une colonisation rapide83 par reproduction asexuée de génotypes préalablement établis ou sélectionnés.

Dans l'ensemble, H. wrightii a montré une richesse génotypique moyenne faible (R = 0,38), inférieure par rapport à la richesse génotypique moyenne trouvée pour d'autres espèces d'herbiers marins de l'Atlantique telles que Zostera noltii (R = 0,85)84, Zostera marina (R = 0,61) 85 ou Thalassia testudinum (R = 0,55)73, mais comparable à Syringodium filiforme (R = 0,3717). Cependant, les populations d'herbiers marins peuvent présenter un large éventail de richesses génotypiques, allant de taux élevés de reproduction sexuée86 à des niveaux élevés de clonalité73 comme chez Z. noltei87 et aussi H. wrightii18,35.

Nous avons trouvé une discordance entre la différenciation génétique et les modèles de connectivité océanique prévus, suggérant un rôle pour d'autres moyens de dispersion, comme l'hypothèse des brouteurs assurant le transport. Cette étude souligne l'importance d'adopter des approches à plusieurs volets pour comprendre la dynamique et la connectivité des métapopulations. L'utilisation de données génétiques et de prédictions de modélisation nous a permis d'étudier les schémas de dispersion et de connectivité à différentes échelles spatiales tout en testant des hypothèses de courants océaniques médiant la connectivité.

La différenciation génétique nécessite du temps pour que les processus évolutifs accumulent les différences de population. Par conséquent, bien que la différenciation nécessite l'absence de flux de gènes d'homogénéisation, l'absence de différenciation peut être causée soit par le flux de gènes, soit par un temps insuffisant pour la différenciation parmi les populations récemment isolées, également désignées comme polymorphisme ancestral partagé. Nous avons utilisé des méthodes génétiques comme indicateur empirique des schémas de flux de gènes et une modélisation biophysique par le biais de simulations de dispersion de propagules pour compléter nos résultats. Toutes ces méthodes, comme toutes les autres méthodes d'évaluation de la connectivité, présentent des inconvénients inhérents qu'il convient de souligner. La différenciation génétique est affectée par des facteurs historiques, tels que les événements fondateurs, les goulots d'étranglement et les tailles de population variables. Bien que cela offre un avantage significatif dans la discussion de tels processus, cela pose également une limitation dans le traitement de la dispersion en tant que cause unique des modèles, étant donné l'influence simultanée de ces autres processus. De plus, la possibilité de conserver un polymorphisme ancestral pourrait créer la fausse impression d'un flux de gènes contemporain, même là où les populations sont actuellement isolées. Ces processus démographiques complexes tels que les goulots d'étranglement de la population, les événements fondateurs ou les changements de la taille de la population au fil du temps peuvent affecter la structure génétique des populations en plus du flux de gènes. Dans notre interprétation des données, nous avons donc considéré qu'il existe d'autres facteurs écologiques en plus des courants océaniques, tels que la continuité de l'habitat et les caractéristiques de dispersion biologique, qui peuvent avoir un impact sur le flux de gènes, soulevant les hypothèses d'influences du grand débit des grands fleuves dans la rupture de l'habitat. la continuité et le transport par les brouteurs.

Nos résultats ont également mis en lumière la variabilité génétique de la population d'un important herbier tropical sur l'ensemble de son aire de répartition. Ces nouvelles informations sur H. wrightii peuvent être utilisées pour mettre en évidence les zones où une protection locale est nécessaire ou où les populations pourraient être gérées dans le cadre d'une stratégie de métapopulation. Il pourrait également être utilisé comme référence pour de futures comparaisons de la diversité génétique et de la différenciation de cette espèce, motivant de nouvelles recherches. L'étude comprend également une ligne de base de distribution des espèces précieuse et unique confirmée par des outils génétiques, qui peuvent être particulièrement utiles dans les études futures, par exemple dans les cas où la validité des taxons sœurs putatifs de H. wrightii peut ne pas être claire.

La présente étude englobe l'aire de répartition de H. wrightii le long des côtes atlantiques est et ouest (Fig. 1C), qui s'étend de la Mauritanie (19,5° N, 16,5° O ; Afrique) à l'Angola (9,0° S, 13,0° E ; Afrique) et du golfe du Mexique (27,7° N, 97,3° O ; États-Unis), y compris la mer des Caraïbes, jusqu'au Brésil (27,6 ° S, 48,4 ° O ; Brésil). Un nombre variable de pousses a été collecté avec des autorisations locales dans 32 localités (tableau S1) conformément aux directives de chaque pays. Les échantillons collectés avant 2018 provenaient principalement de collections d'herbiers, ce qui a donné des tailles d'échantillons distinctes. Après 2018, environ 20 pousses ont été échantillonnées dans des zones peu profondes et subtidales (jusqu'à 5 m de profondeur selon la turbidité de l'eau) en maintenant une distance minimale d'environ 1 m entre chaque unité d'échantillonnage. À certains endroits, seules de petites parcelles ont été trouvées, ce qui a entraîné une taille d'échantillon inférieure (tableau S1). Après la collecte au champ, toutes les plantes individuelles ont été déshydratées sur des cristaux de séchage de gel de silice. Les spécimens ont d'abord été identifiés par les équipes locales et plus tard par l'EAS, des échantillons de bons des plantes séchées ou leur ADN ont été déposés à l'herbier de l'Université d'Algarve (références à ajouter lors de l'acceptation).

L'ADN génomique a été extrait à l'aide du kit NucleoSpin Plant II (Macherey – Nagel, Duren, Allemagne) en suivant le protocole du fournisseur. Les individus ont été génotypés pour huit marqueurs microsatellites (tableau S6) développés pour H. wrightii18,88. Des réactions en chaîne par polymérase (PCR) ont été réalisées dans un volume total de 15 μL, contenant 1× Colorless GoTaq" Flexi Buffer (Promega, Madison, WI, USA), 2 mM MgCl2 (2,5 mM), 10 mM d'amorces directes et inverses, 0,2 mM de dNTP, 1 U GoTaq G2 Flexi DNA Polymerase (Promega, USA) et 5 mL d'ADN matrice dilué (plusieurs dilutions pour différentes populations).Les conditions de PCR comprenaient une étape de dénaturation initiale à 95 ºC pendant 5 min, suivie de 30 cycles de 95 ºC pendant 30 s, Ta pendant 30 s, extension à 72 °C pendant 30 s et une extension finale à 72 °C pendant 10 min. Les fragments amplifiés ont été séparés sur un séquenceur d'ADN automatisé ABI3130 XL (Applied Biosystems, Waltham, MA, USA, à l'installation de séquençage CCMAR), avec 0,25 ml d'étalon de taille GeneScanTM 500" LIZ (Applied Biosystems, Royaume-Uni) plus 9,75 ml de formamide Hi-Di, après dénaturation à 95 °C pendant 5 min. Les allèles ont été notés manuellement à l'aide de STRAND (Veterinary Genetics Laboratory, University of California, Davis; http://www.vgl.ucdavis.edu/STRand) et regroupés à l'aide du package R 'MsatAllele'89. Pour minimiser toutes les ambiguïtés, un examen manuel de l'amplification et de la notation des microsatellites a été effectué, et les allèles de génotypage finaux pour chaque échantillon ont été obtenus après un processus de lecture à double contrôle pour réduire les erreurs de notation.

Le logiciel Micro-Checker 2.2.390 a été utilisé pour vérifier les allèles nuls afin d'éviter les biais dans l'estimation des paramètres génétiques. Le package 'RClone'91 du logiciel R v.3.6.292 a été utilisé pour évaluer la clonalité de tous les individus, car les herbiers marins peuvent proliférer végétativement et le nombre de pousses peut représenter des génotypes en double du même clone. Pour vérifier si des individus avec le même nombre de génotypes multi-locus (MLG) étaient de vrais clones, Psex a été calculé, c'est-à-dire la probabilité de trouver des MLG identiques résultant d'événements de reproduction sexuelle distincts93. Lorsque le seuil Psex était inférieur à 0,01, les MLG identiques étaient considérés comme le même clone (c'est-à-dire, genet). Suivant les hypothèses théoriques précédentes94, nous avons estimé les mesures génétiques de la population avec notre ensemble de données malgré (1) un ensemble de données au niveau des ramets, qui comprend des informations génétiques pour tous les individus génotypés, et (2) un ensemble de données au niveau des genets, où seuls les genets ont été conservés (après les estimations de Psex ). Pour le deuxième ensemble de données (au niveau des genettes, seules les genettes uniques par population ont été prises en compte pour l'analyse de la diversité génétique. La proportion de genettes (G) trouvées parmi les individus échantillonnés (N) a été utilisée pour estimer la diversité génotypique dans chaque population, en utilisant le indice de richesse clonale (R), (R = (G − 1)/(N − 1), allant de 0 (un seul clone) à 1 (lorsque toutes les unités d'échantillonnage analysées provenaient de genettes différentes).

La diversité génétique des microsatellites a été quantifiée pour chaque population en estimant les fréquences alléliques, la richesse allélique standardisée moyenne (Â) ajustée pour la taille minimale de l'échantillon de gène, le nombre standardisé d'allèles privés (PÂ), la diversité génétique de Nei (HE), l'hétérozygotie observée (HO) et coefficients de consanguinité (FIS), en utilisant GENETIX 4.0595. Nous avons interprété nos résultats dans le contexte d'études théoriques antérieures, avec un accent particulier sur la distribution des valeurs FIS entre les loci et les populations pour les deux ensembles de données. En comparant les deux, nous visons à évaluer si les taux clonaux dans les populations entraînent des différences dans les valeurs FIS96,97. De plus, en examinant la distribution des valeurs FIS par locus et par site, il peut être possible de comprendre dans quelle mesure la reproduction asexuée et sexuée peut être impliquée à un endroit particulier. Une analyse factorielle des correspondances (FCA) a été réalisée pour déterminer la relation génétique entre les populations à l'aide de GENETIX 4.05. Pour estimer la distribution des genettes parmi les groupes génétiques qui minimisent Hardy-Weinberg et le déséquilibre de liaison, une affectation bayésienne des génotypes aux groupes K a été effectuée à l'aide du programme STRUCTURE98. La valeur K a été estimée à partir du log-vraisemblance moyen pour chaque valeur K et de la statistique ΔK99 pour identifier le nombre optimal de groupes de population. Cela a été analysé pour K allant de 2 à 23 avec dix répétitions par valeur et un rodage de 50 000 suivi de 500 000 répétitions MCMC par itération. Toutes les exécutions ont été effectuées en parallèle sur plusieurs cœurs à l'aide du package R "ParallelStructure"100. Une analyse discriminante en composantes principales (DAPC) et une analyse en composantes principales (ACP) implémentées dans le package R adegenet 2.1.10101 ont été utilisées pour compléter l'analyse de structure. La différenciation génétique a été estimée entre les sites (FST).

Une modélisation biophysique basée sur des simulations de dispersion des propagules couplée à une analyse de réseau a été utilisée pour estimer le potentiel de connectivité de H. wrightii. Les simulations ont utilisé des données quotidiennes sur les courants océaniques assemblées à partir du modèle hybride de coordonnées océaniques (HYCOM), une simulation rétrospective des champs de vitesse océanique tridimensionnels à haute résolution (grille horizontale régulière de 1/12 degré avec 40 couches de profondeur). Ce modèle peut résoudre des processus océanographiques clés tels que les fronts océaniques, les tourbillons, les courants sinueux et les filaments, car il intègre l'effet des précipitations, de la tension du vent, de la vitesse du vent et de la chaleur. Lorsque les données rétrospectives sur la direction et l'intensité des courants océaniques sont combinées avec les caractéristiques biologiques du temps viable pélagique dans la modélisation biophysique, la composante de la connectivité qui est exclusivement médiée par les courants océaniques peut être prédite. Cette approche de modélisation a été précédemment validée à l'aide de données démographiques et génétiques pour les macroalgues, les herbiers marins, les patelles, les moules, les poissons, les échinodermes et les crustacés102,103,104.

Des particules virtuelles individuelles ont été libérées quotidiennement (correspondant à la résolution temporelle HYCOM) à partir de sites source/puits, où l'espèce est connue, espacées de 1 km (résolution spatiale de la simulation) au cours d'une année. Ces particules simulent des radeaux de H. wrightii strictement transportés à la surface de l'océan et, comme dans d'autres études à grande échelle spatiale102,103,104, aucune forme ou densité de fragments de radeau n'est prise en compte. Les enregistrements d'occurrences décrivant la répartition des espèces ont été compilés à partir de la littérature et des installations d'information sur la biodiversité (OBIS et GBIF). La simulation englobait des emplacements répartis le long des côtes est et ouest de l'Atlantique. Sur l'Atlantique Est, la simulation a inclus la côte ouest de l'Afrique de l'Angola à la Mauritanie (~ 6250 km de côtes de -10,0° à 21,5° de latitude) et sur l'Atlantique Ouest, de la Floride au sud du Brésil (~ 13 000 km de côtes de −30° à 28° de latitude). Un polygone à haute résolution a été utilisé pour définir les masses continentales105. Chaque heure de simulation, le modèle déterminait la position de tous les radeaux dérivants tout en ajustant une estimation d'interpolation bilinéaire sur les champs de vitesse pour lisser les trajectoires en cours. Les radeaux étaient autorisés à flotter jusqu'à 60 jours (estimation de la durée de propagation extrême). Les radeaux arrivés sur un littoral ou perdus en haute mer (hors du domaine du modèle) ont été exclus de la simulation. Les trajectoires ont été agrégées pour construire des matrices asymétriques de probabilité de connectivité par paires entre les sites source/puits, en divisant le nombre de radeaux virtuels relâchés du site i qui ont atteint le site j, par le nombre total de radeaux relâchés du site i. Pour la période décennale 2008-2017, la variabilité interannuelle a été analysée en exécutant des simulations individuelles par an. L'approche globale de la modélisation biophysique est documentée dans106 et le code source est librement disponible sur : http://github.com/jorgeassis/biophysicalModelling.

La théorie des graphes a été utilisée pour générer des réseaux qui permettent la visualisation des modèles de connectivité. Les nœuds du graphique (emplacements individuels des sources/puits) et la force des arêtes (probabilité de connectivité) ont été structurés à l'aide d'une matrice de connectivité basée sur une moyenne sur 10 ans de simulations individuelles. Les estimations de probabilité de transition ont été déterminées à l'aide du graphique, en utilisant une fonction de produit sur les probabilités de connectivité le long des chemins les plus courts entre toutes les paires de sites, comme trouvé avec l'algorithme de Floyd-Warshall, qui minimise la somme des probabilités transformées en log. Cette approche visait à capturer toute la connectivité potentielle multigénérationnelle dans la région d'étude, au-delà de la période considérée dans les simulations biophysiques102,103,104,107. Les analyses de graphes ont été effectuées dans R92, en utilisant le package igraph.

Les ensembles de données présentés ici sont librement disponibles dans Figshare à l'adresse : https://figshare.com/s/3ed8c460b0f71559184a.

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Nous remercions Marta Valente (laboratoire de séquençage CCMAR) pour le génotypage des échantillons, Peter Wirtz et Paulo Catry pour l'échantillonnage sur le terrain et le personnel local de toutes les institutions et pays impliqués, y compris PNBA, IBAP et Saint-Eustache, pour l'aide technique et logistique. Tout le protocole d'étude a été réalisé conformément aux directives nationales et internationales pertinentes. Les échantillons ont été collectés sous licence et avec le soutien logistique des autorités locales de chaque pays lors des missions des projets concernés. Ce travail a été financé par les fonds nationaux portugais de FCT - Fondation pour la science et la technologie, via UIDB/04326/2020, UIDP/04326/2020, LA/P/0101/2020, PTDC/BIA-CBI/6515/2020 et des bourses SFRH/BD/138182/2018, SFRH/BSAB/150485/2019, la norme transitoire-DL57/2016/CP1361/CT0035, l'Appel Individuel à la Stimulation de l'Emploi Scientifique 2022.00861.CEECIND, projet MARAFRICA : AGA-KHAN/540316524/2019, et par une bourse Pew Marine à l'EAS. Les collections d'échantillonnage ont été soutenues par les projets LuandaWaterFront AGKN -FCT-333191101, par les projets de la Fondation MAVA ResilienSEA, "Consolidation de la conservation des tortues marines aux Bijagós, Guinée-Bissau" accordés à l'Instituto da Biodiversidade e das Áreas Protegidas da Guiné-Bissau ( IBAP), "PNBA-site emblématique pour les tortues" accordé au Parc National du Banc d'Arguin, projet "Survie des Tortues Marines" PRCM/STM POOOA4/OA9 par le PRCM (Partenariat Régional pour la Conservation de la zone côtière et Marine en Afrique de l'Ouest), EU-H20202 854248 (Tropibio), programme EU-BiodivERsA, Programa de Pós-Graduação em Ciência para o Desenvolvimento (Fundação Calouste Gulbenkian), bourse FCT attribuée au RLF (SFRH/BD/73947/ 2010), le Conseil Scientifique du Parc National du Banc d'Arguin (financé par BACOMAB) et par le projet ROUTE BLEUE (PT-INNOVATION-0072 - Préparer la nouvelle économie OCÉAN 2030 : la route bleue de la découverte). Cette étude a reçu le soutien du nœud portugais d'EMBRC-ERIC, en particulier EMBRC.PT ALG-01-0145-FEDER-022121 et un financement du programme de recherche et d'innovation Horizon 2020 de l'Union européenne par le biais du projet Assemble Plus dans le cadre de la convention de subvention n° 8329.

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Domaine d'écologie, Département de biologie, Université rurale fédérale de Pernambuco, R. Dom Manoel de Medeiros, s/n-Dois Irmãos, Recife, PE, CEP 52171-900, Brésil

Karine Magalhaes

Laboratoire de Phycologie, Département de Botanique, Université Fédérale de Santa Catarina, Florianópolis, SC, 88040-970, Brésil

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Noël Cardoso

IBAP-Institut pour la Biodiversité et les Aires Protégées, Bissau, Guinée-Bissau

Castro Barbosa, Samuel Pontes et Aissa Regalla

Faculté des sciences et technologies, Université du Cap-Vert, Praia, Cap-Vert

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Rogerio Ferreira

Parc Nationale du Banc d’Arguin (PNBA), Chami, Mauritania

Mamadou Abdoul & Sidina Ebaye

Institut Mauritanien de Recherche Oceanographique et des Peches (IMROP), Nouadhibou, Mauritania

Mohamed Bourweiss

Université de Namibe, Namibe, Angola

Carmen Van-Dúnem dos Santos

MARE-Centre des sciences marines et environnementales, ISPA-Instituto Universitário, Lisbonne, Portugal

Ana R.Patricio

Centre d'écologie et de conservation, Université d'Exete, Penryn, Royaume-Uni

Ana R.Patricio

CIBIO-InBIO, Centre de recherche sur la biodiversité et les ressources génétiques, Vairão, Portugal

Ester A. Serrao

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Tous les auteurs ont contribué à la conceptualisation de l'étude et ont approuvé la version soumise. ES, AT, JA et GP ont conçu et conçu l'étude. Le travail de génotypage en laboratoire a été réalisé par AT Les données génétiques ont été analysées par AT et la modélisation biophysique a été réalisée par JA Le manuscrit a été rédigé par AT, ES et JA, tous les auteurs ayant contribué aux ébauches.

Correspondance à Ana I. Tavares.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Tavares, AI, Assis, J., Larkin, PD et al. Flux de gènes à longue distance au-delà des prévisions du transport océanographique chez une espèce fondatrice marine tropicale. Sci Rep 13, 9112 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-36367-y

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Reçu : 30 août 2022

Accepté : 02 juin 2023

Publié: 05 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-36367-y

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